La chiesa di San Francesco, situata nel centro esatto della città vecchia, sorse alla metà del Duecento. Il suo aspetto attuale risponde essenzialmente al rifacimento operato tra il 1318 e il 1377.

Le forme sono quelle semplici e classiche del gotico umbro-toscano di ispirazione francescana, che si rispecchiano anche nella solenne nudità dell'interno a una sola navata, restituito alla forma originale dopo le trasformazioni sei-settecentesche.

Nella chiesa di San Francesco si trova uno dei massimi capolavori della pittura rinascimentale e dell'arte tutta, la Leggenda della Vera Croce, ( particolare 1 - particolare 2 - particolare 3 )  un ciclo di affreschi che Piero della Francesca dipinse tra il 1453 e il 1464 ispirandosi alle leggende relative alla Santa Croce.

Il ciclo si compone di dodici quadri la cui sequenza narrativa non segue un percorso rettilineo, bensì un percorso di maturazione interiore. Mancano, ad esempio le scene fondamentali vissute dal legno della Croce, ossia l'ascesa al Calvario e la morte di Cristo.

Non vanno dimenticati gli altri numerosi dipinti che ornano la chiesa,tra i quali quelli della cappella Guasconi, a destra del coro, interamente affrescata da Spinello Aretino, che accoglie anche sull'altare un trittico di Niccolò di Pietro Gerini.

Sulla porta centrale c'è un rosone chiuso da una magnifica vetrata eseguita nel 1524 da Guillaume de Marcillat.

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